LA SYMBIOSE PHOTOsynthétique des coraux

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Auteur : Samuel Rebulard (PRAG, Université Paris-Sud)

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Résumé : La symbiose photosynthétique que les coraux tropicaux réalisent avec une algue, leur confère la capacité à vivre dans des eaux pauvres en nutriments, à former d’importants récifs calcaires et à abriter des écosystèmes diversifiés. La rupture de cette symbiose induite en particulier par le changement climatique actuel a des conséquences environnementales et socio-économiques majeures.

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Coraux et coraux

Le terme corail est utilisé pour désigner différents organismes apparentés (Figure 1) : coraux mous, corail rouge, coraux récifaux, etc. Ici nous traiterons des coraux durs (les scléractinaires). Ce sont des animaux[1] du groupe des cnidaires[2]. Ils forment des colonies fixées de polypes (Figure 2) secrétant un squelette calcaire. Ces coraux durs sont largement répandus dans les océans et les mers du globe et leur écologie est assez variable. Les colonies peuvent en effet rester isolées, former d’importants peuplements dans les eaux froides et sombres, riches en plancton, ou au contraire se développer dans des eaux pauvres en nutriments, chaudes et transparentes, des régions tropicales. C’est cette dernière situation que nous allons décrire ici car ces coraux forment alors des symbioses photosynthétiques et constituent d’importants récifs calcaires[3].

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Figure 1. Arbre phylogénétique simplifié des cnidaires actuels. Les Anthozoaires (éthymologiquement les « animaux fleurs ») n’ont pas de phase méduse et vivent fixés sous forme de polype. Le « corail rouge » (Corallium rubrum) de la Méditerranée, utilisé en joaillerie, appartient au groupe des gorgones et non des coraux durs (Scléractiniaires). © MNHN

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Figure 2. Apparence nocturne d’une colonie de corail au large du Texas (Flower Garden Banks National Marine Sanctuary). On distingue très nettement la bouche au milieu de la couronne de tentacules de chaque polype (une bouche fait environ 2mm de longueur). © G.P. Schmahl

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Des animaux photosynthétiques par symbiose

Les coraux durs des mers tropicales vivent dans des eaux chaudes (25°C à 30°C) et transparentes. Ces eaux pauvres en nutriments sont également pauvres en plancton. Les polypes constituant une colonie de corail (Figure 2), peuvent comme une anémone de mer se nourrir de petits organismes du plancton qu’ils capturent et tuent à l’aide des cnidocytes de leurs tentacules (Figure 3). Compte-tenu de la pauvreté planctonique des eaux dans lesquelles ils vivent, cette activité principalement nocturne ne contribue que partiellement à leur alimentation. Elle leur apporte notamment des protéines (source d’azote).

En revanche, l’essentiel de la nutrition carbonée est apporté par une symbiose avec des algues microscopiques appelées zooxanthelles. Ces algues se trouvent dans les cellules des tissus (endoderme) des polypes (Figures 3, 4 et 6). Les eaux transparentes et la faible profondeur d’installation des polypes leur apportent la lumière nécessaire pour réaliser la photosynthèse et produire, à partir du dioxyde de carbone dissout dans l’eau, des sucres. Une partie de ces derniers contribue à l’alimentation du polype. Pour favoriser l’exposition à la lumière des algues, les polypes se referment sur eux-mêmes pendant la journée (Figure 5).

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Figure 3. Anatomie d’un polype de corail. Comme chez tous les cnidaires, les polypes de corail sont formés de trois tissus : l’ectoderme, externe, dans lequel on trouve les cnidocytes ; la mésoglée, intermédiaire, un tissu conjonctif avec une importante matrice extracellulaire et des éléments cellulaires (cellules nerveuses, musculaires, de défense) et l’endoderme, interne, qui tapisse la cavité gastrique et est en contact avec le squelette calcaire. C’est dans les cellules de l’endoderme que l’on trouve les zooxanthelles. © MNHN

Figure 4. Un polype de corail (Porites astreoides) dont on voit par transparence des algues symbiotiques (la base du polype fait environ 8 mm). © National Coral Reef Institute - NOAA, Licence CC0

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Figure 5. Apparence diurne d’une colonie de corail. Les polypes refermés sur eux-mêmes augmentent l’exposition de leurs algues à la lumière. Les polypes s’ouvrent la nuit pour se nourrir de zooplancton (chaque polype fait environ 1 cm de diamètre). © Matt Kieffer, Licence CC BY-SA

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Figure 6. Algues zooxanthelles du genre Symbiodinium observées dans les tissus mésentériques (dans la cavité gastrique) dans un polype de corail (Porites porites). Le symbiosome est la membrane de la vésicule d’endocytose dans laquelle se trouve l’algue. © Allisonmlewis, Licence CC BY-SA

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La diversité des zooxanthelles

Les zooxanthelles des coraux sont des algues du groupe des dinoflagellés[4] faisant généralement une dizaine de micromètres. Ce sont des algues unicellulaires apparentées aux algues brunes. Sous forme libre, elles possèdent des flagelles et des plaques cellulosiques qu’elles perdent lorsqu’elles sont en symbiose. On trouve généralement de 1 à 2 millions de cellules d’algues par centimètre carré de surface de corail mais avec des variations très importantes d’une colonie à l’autre et d’une saison à l’autre.

Les zooxanthelles des coraux appartiennent très majoritairement à un genre nommé Symbiodinium. Ce genre est très diversifié. Il comporte 7 clades (sous-groupes) principaux nommés par des lettres (de A à G). Les clades A à D étant les plus fréquents. On sait notamment que selon la profondeur des coraux certains de ces clades sont plus représentés que d’autres parmi les symbiotes : le clade C se trouve chez les coraux plus profonds que les clades A et B. Une même colonie de corail peut être colonisée par plusieurs clades simultanément[5], parfois dans des parties différentes (notamment selon l’exposition à la lumière). Cette diversité peut d’ailleurs évoluer au cours du temps et constituerait d’ailleurs une réponse du corail à des stress environnementaux (variation de la température, de la lumière par exemple). Il existe donc une assez grande flexibilité de la relation symbiotique1,2,3,4 et 5

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La reproduction de la relation symbiotique 

Les coraux sont des cnidaires sans phase méduse. Après installation de leur larve, ils restent fixés toute leur vie. Les coraux peuvent se reproduire par multiplication végétative (reproduction asexuée). Il existe différentes modalités de multiplication végétative, en particulier la fragmentation. Un fragment cassé par un prédateur ou une tempête portant des polypes vivants peut reconstituer une colonie. Les polypes vivants contenant des zooxanthelles, il y a une continuité de la relation symbiotique. 

Les larves issues de la reproduction sexuée doivent en revanche reformer l'association avec les algues. Chez les coraux, les symbiotes sont le plus souvent prélevés dans le milieu (mais peuvent être transmis par les parents chez d'autres cnidaires). Ce sont des algues phagocytées par les cellules endodermiques à partir de la cavité gastrique. Le processus commence donc comme une digestion, mais lorsqu'une algue symbiotique est reconnue, le phagosome (vésicule contenant l'algue phagocytée) ne fusionne pas avec les lysosomes (vésicules contenant des enzymes digestives) et l'association s'établit durablement. 

En cas de surpopulation d'algues dans les tissus, ou de stress (manque de lumière, élévation de température), les algues sont expulsées et/ou digérées (voir plus loin). 

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Les échanges entre partenaires et leurs conséquences

Les échanges entre les partenaires, polype et zooxanthelles, concernent principalement l’azote, le phosphore, le carbone et les intermédiaires biosynthétiques (Figure 7). On a ainsi pu montrer, que des algues isolées ont une plus faible activité photosynthétique et ne rejettent pas de photosynthétats[6] dans le milieu. On peut expérimentalement provoquer ce rejet de photosynthétats dans le milieu par des algues libres en ajoutant un broyat de cnidaire (leur hôte) dans le milieu de culture de l’algue6. Il y a donc dans ce broyat un signal induisant la libération de photosynthétats par l’algue. On sait que ce « signal » est détruit par la chaleur et n’existe que chez les cnidaires qui font des symbioses. Environ un tiers de carbone minéral (CO2) converti par l’algue en matière organique est transféré au cnidaire, couvrant ainsi 50 % de ses besoins en carbone. Dans le sens inverse, un polype privé de zooxanthelles rejettera plus d’azote et de phosphate dans le milieu que les individus en symbiose. En effet, les zooxanthelles utilisent les déchets azotés et phosphorés de l’animal pour leur propre synthèse (acides aminés et protéines par exemple).

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Figure 7. Échanges trophiques à l’échelle cellulaire entre un polype de corail et une zooxanthelle (algue). L’algue unicellulaire est à l’intérieur de la cellule du polype. Les traits pleins indiquent les échanges qui ont lieu la journée, et les traits en pointillés les échanges qui ont lieu la nuit ou en l’absence d’algues (d’après Selosse6). © MNHN

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Le dépôt de calcaire réalisé par l’endoderme au contact du substrat (Figure 8) est favorisé par la symbiose avec l’algue. En effet, celle-ci consommant le CO2 produit par la respiration du polype, l’équilibre des carbonates est ainsi modifié dans le sens de la précipitation du carbonate de calcium :

Les récifs coralliens sont donc des puits de carbone non seulement par l’activité photosynthétique des algues (production de photosynthétats et donc de biomasse carbonée) mais aussi et surtout en précipitant du calcaire. Rappelons que ce dernier est le principal réservoir de carbone dans les enveloppes superficielles du globe.

Figure 8. La construction progressive du squelette calcaire par un polype de corail. © MNHN

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Interactions complexes et biodiversité dans les récifs coralliens

Le corail en symbiose avec des zooxanthelles est un important producteur primaire alimentant des réseaux alimentaires complexes et diversifiés. L’importance et la complexité structurale des récifs coralliens offrent également un très grand nombre d’habitats dans ces milieux par ailleurs assez pauvres en nutriment. 

Au niveau du corail lui-même, de nombreuses interactions autres que la symbiose photosynthétique ont été décrites. Par exemple :

  • Les coraux sont en compétition pour le substrat avec certaines macroalgues. Aux Iles Fidji, le corail Acropora nasuta est ainsi menacé par l’« herbe à tortue » (Chlorodesmis fastigiata, algue verte).
  • Le corail abrite naturellement certaines espèces de poisson. On a montré qu’un gobie (Gobiodon histrio) attiré par une molécule produite par le corail broute l’algue et limite sa propagation. Il protège ainsi le corail et maintient son milieu de vie7.
  • Des crabes vivant dans le corail protègent également celui-ci contre les attaques de la "couronne d’épine" (Acanthaster planci), une étoile de mer qui se nourrit de corail pouvant être localement et ponctuellement envahissante (sur la grande barrière de corail par exemple).
  • Le poisson perroquet en broutant superficiellement le récif contribue aussi à limiter le développement des algues.
  • De nombreux micro-organismes (cyanobactéries, algues et champignons) vivant dans le calcaire des coraux morts ou vivants sont également impliqués dans des interactions variées (symbioses, mutualisme, parasitisme) avec le corail hôte8.

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Le blanchiment des coraux : fin de la symbiose

Le blanchiment des coraux (Figure 9) décrit pour la première fois dans les années 1980 est devenu aujourd’hui une inquiétude majeure d’ampleur globale pour l’avenir des récifs coralliens. Il s’agit d’une rupture de la relation symbiotique généralement due à des stress environnementaux variés. Il semble que l’élévation de température soit l’une des causes principales (Figure 10). Le corail se débarrasse alors de ces zooxanthelles selon différents types de modalités9 :

  • Elles sont dégradées dans les cellules de l’endoderme (digestion),
  • Elles sont expulsées par exocytose dans la cavité gastrique,
  • Les cellules de l’endoderme qui contiennnent des zooxanthelles se détachent du polype et sont libérées dans la cavité gastrique,
  • Les cellules de l’endoderme qui contiennent les zooxanthelles meurent (par nécrose ou par apoptose).

La présence des zooxanthelles étant responsable de la couleur des colonies, le blanchiment est donc le symptôme d’un corail qui n’est plus en symbiose. Lorsqu’un corail blanchit, il peut survivre et si les conditions sont de nouveau réunies et renouer une relation avec des zooxanthelles. Malheureusement, dans certains cas, après le blanchiment du corail, celui-ci meurt et son squelette calcaire finit par être couvert de macroalgues.

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Figure 9. Blanchiment d’un corail vinaigrier (Acropora humilis) (l'ensemble fait environ 80 cm de longueur et une colonie fait 10 cm de haut). © Matt Kieffer

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Figure 10. Effet de la température sur l’activité des zooxanthelles. Croissance photosynthétique (exprimée en micromoles de dioxygène produites par zooxanthelle et par heure) des zooxanthelles dans le corail Stylophora pistillata exposé à différentes températures pendant une heure ou quatre heures sous une lumière artificielle10. On constate une perte importante de la capacité photosynthétique des zooxanthelles lorsque la température augmente. Le bénéfice de la symbiose pour l’animal se réduit donc, et la relation se rapproche d’une relation parasitaire qui peut expliquer l’expulsion ou la destruction des zooxanthelles par le polype. © MNHN

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Menaces environnementales

En plus du blanchiment accéléré par le changement climatique, les menaces environnementales pesant sur les coraux sont nombreuses. Beaucoup sont d’origine anthropique.

L’augmentation de la teneur en dioxyde de carbone atmosphérique contribue à la fois à modifier le climat global et à acidifier les océans. Or le calcaire (carbonate de calcium) des squelettes coralliens se forme plus difficilement dans un environnement acide. La croissance des coraux se trouve donc réduite par l’acidification de l’océan mondial11, 12.

D’autres menaces plus anciennes et plus locales, mais toujours préoccupantes affectent durablement les récifs. La pêche sur les récifs coralliens est essentielle à la vie économique littorale de nombreuses régions tropicales. Cependant, les techniques de pêche destructive (cyanure, dynamite) et la surpêche contribuent à limiter le non-renouvellement de la ressource halieutique de ces récifs13, 14, 15.

Les activités humaines à terre ont également des conséquences sur les récifs.

  • Beaucoup de récifs coralliens sont par exemple détruits pour des aménagements littoraux : infrastructures portuaires ou touristiques.

  • C’est également le cas des activités agricoles par l’intermédiaire des cours d’eau. Les excès de nutriments (provenant des engrais), dans ces eaux habituellement pauvres, favorisent la prolifération de macroalgues au détriment du corail16.

  • L’érosion des sols contribue à la bioturbation des eaux marines (nombreuses particules en suspension). Les eaux, plus troubles, contribuent à réduire les capacités photosynthétiques et donc la survie des coraux17.

  • Enfin certains pesticides, comme le chlordécone aux Antilles, s’accumulent dans les chaînes alimentaires pouvant d’ailleurs contribuer à la contamination des produits de la pêche18.

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Les fonctions écologiques des écosystèmes coralliens

La prise de conscience de l’ampleur de la dégradation ou de la destruction directe des récifs coralliens a poussé de nombreux auteurs à évaluer les conséquences de cette disparition. Notamment pour favoriser la mise en place de politiques de protection. L’une des principales approches est celle des services écologiques[7] (Tableau 1). Les services écologiques assurés par les récifs coralliens expliquent la dépendance socio-économique parfois importante des populations locales à la bonne santé de ces récifs (Figure 11).

Tableau 1. Exemples de services écologiques attribués aux récifs coralliens © MNHN

Nom du service Description
Puits de carbone Stockage de carbone à long terme sous forme de carbonate de calcium (calcite)
Protection du littoral Les coraux contribuent à réduire l'impact de l'hydrodynamisme (vague, tempête, tsunami) sur l'érosion du littoral
Maintien de la qualité des eaux En absorbant une partie des éléments nutritifs provenant des terres émergées, les coraux limitent l'eutrophisation marine
Stock de pêche Les récifs coralliens sont à la base d'importants réseaux alimentaires et fournissent en plus des habitats variés pour des espèces pêchées par les humains (pêche vivrière, pêche commerciale, pêche de loisir)
Tourisme Les littoraux tropicaux avec des récifs sont susceptibles d'attirer les touristes pour les activités de snorkeling et plongée sous-marine
Production de sable Les coraux sont une source importante de sable calcaire qui provient de la dégradation du squelette des animaux morts ou des déjections des poissons corallivores
Bio inspiration Dans le domaine des biotechnologies, beaucoup de travaux s'intéressent aux récifs coralliens pour la découverte de nouvelles molécules utiles (biomédical notamment)


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Figure 11. Dépendance socio-économique aux récifs coralliens des populations humaines dans différentes régions du monde19. © World Resources Institute, Licence Creative Commons

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En conclusion, la symbiose à l’origine des récifs coralliens explique leur importance écologique et socio-économique. Or cette symbiose avec les zooxanthelles est directement menacée à l’échelle globale par le changement climatique. Comprendre précisément dans quelles conditions cette symbiose est rompue ou se maintient, savoir si les coraux peuvent s’adapter à des contraintes environnementales majeures en modifiant leurs zooxanthelles partenaires est un enjeu important de la recherche actuelle sur les récifs.


[1] Le caractère animal ou végétal des coraux et anémones de mer a été débattu dès Aristote (350 ans env. av. JC). Ils rappellent en effet les végétaux par leur fixité tout en étant capables de mouvement et possédant une bouche. La possession de cellules musculaires et nerveuses les classe sans ambiguïté dans les animaux (Eumétazoaires) même si la capacité photosynthétique acquise par symbiose chez certains les rapprochent des végétaux [Selosse, 2000].

[2] Comme les méduses, les anémones de mer ou les hydres. Le principal caractère partagé par tous ces animaux est la possession de cellules ectodermiques spécialisées : les cnidocytes. Au contact d’une proie ou d’un agresseur, ces cellules dévaginent un harpon microscopique accompagné d’un liquide urticant.

[3] On qualifie d’« hermatypiques » les coraux constructeurs de récifs.

[4] Les dinoflagellés ou dinophytes sont des algues unicellulaires avec des plastes à 3 membranes contenant de la chlorophylle a et c (et non pas a et b dans des plastes à deux membranes comme les algues vertes par exemple). Dans ce groupe, beaucoup d’espèces réalisent des symbioses. Certaines espèces sont des prédateurs (perte de la capacité photosynthétique), beaucoup synthétisent des toxines (pouvant se transmettre aux moules ou huitres qui les consomment) et on trouve aussi des espèces spectaculaires par leurs bioluminescences comme Noctiluca.

[5] environ les deux tiers des colonies4.

[6] glucides ou glycérol qu’elles ont synthétisées à partir du dioxyde de carbone dissous.

[7] On qualifie de services écologiques un ensemble de fonctions réalisées par des écosystèmes naturels et utiles à l'Homme.

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Bibliographie

  1. Baker, Flexibility and specificity in Coral-Algal Symbiosis: Diversity, Ecology, and Biogeography of Symbiodinium. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, Vol. 34:661-689 (2003).

  2. Baker, Romanski, A. M., Multiple symbiotic partnerships are common in scleractinian corals, but not in octocorals: Comment on Goulet,  Marine Ecology. Progress Series, 335:237-242 (2007).

  3. Rosenberg et al., Coral Microbiology. Oceanography, Vol. 20, No. 2, pp. 146-154 (2007) ; Rosenberg et al., The role of microorganisms in coral health, disease and evolution. Nature Reviews Microbiology 5, pp 355362 (2007).

  4. Silverstein et al., Specificity is rarely absolute in coral–algal symbiosis: implications for coral response to climate change.  Proceedings of the Royal Society B 279, 2609–2618 (2012).

  5. Muller-Parker et al., Interactions between Corals and their Symbiotic Algae. In: Birkeland C. (eds) Coral Reefs in the Anthropocene, pp 99-116 (2015).

  6. Selosse, La symbiose : structures et fonctions, rôle écologique et évolutif. Vuibert (2000).

  7. Depecker, Un partenariat insolite entre coraux et poissons. La recherche (2013).

  8. Tribollet, The boring microflora in modern coral reef ecosystems: a review of its roles. Current Developments in Bioerosion, pp 67-94 (2008).

  9. Weis, Cellular mechanisms of Cnidarian bleaching: stress causes the collapse of symbiosis. The Journal of Experimental Biology 211, 3059-3066 Published by The Company of Biologists (2008).

  10. Jones et al., Temperature‐induced bleaching of corals begins with impairment of the CO2 fixation mechanism in zooxanthellae. Plant, Cell and Environment, 21, 1219-1230 (1998).

  11. Hoegh et al., Coral reefs under rapid climate change and ocean acidification.  Science, Vol. 318, Issue 5857, pp. 1737-1742 (2007). 

  12. Allemand et al., Un monde trop acide pour les récifs coralliens. La Recherche 444 (2010).

  13. Cesar et al., The Economics of Worldwide Coral Reef Degradation. Technical Report (2003).

  14. Mumby et al., Fishing, Trophic Cascades, and the Process of Grazing on Coral Reefs. Science 311, 98 (2006). 

  15. Dulvy et al., Coral reef cascades and the indirect effects of predator removal by exploitation. Ecology Letters 7: 410–416 (2004).

  16. Costa et al., Coastal nutrification in Brazil: A review of the role of nutrient excess on coral reef demise. Journal of South American Earth Sciences 25: 257–270 (2008).

  17. Fabricius, Effects of terrestrial runoff on the ecology of corals and coral reefs: review and synthesis. Marine Pollution Bulletin 50: 125–146 (2005).

  18. Dromard et al., Contamination of marine fauna by chlordecone in Guadeloupe: evidence of a seaward decreasing gradient. Environmental Science and Pollution Research Vol 25, issue 15pp 14294–14301 (2017).

  19. Burke, Reytar, Spalding, Perry, Reefs at Risk Revisited, World Resources Institute (WRI) (2011).

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Autres ressources pédagogiques

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Dossier pédagogique récifs coralliens

La respiration des animaux du récif corallien

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Last modified: Friday, 20 December 2019, 2:46 PM