Les symbioses chimiosynthétiques dans l'Océan profond

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 Auteur : Sébastien Duperron (Professeur, MNHN)

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L'océan profond et le paradoxe hydrothermal

Théodore Monod l’avait résumé ainsi : il fait noir, il fait froid, il fait profond, il fait faim. Cette phrase énumère les contraintes qui pèsent sur la vie dans l’océan profond. Ce domaine profond commence là où la lumière ne pénètre plus, et où s'arrête la photosynthèse (Figure 1). La température de l’eau y dépasse rarement 4°C, la seule nourriture disponible est celle qui tombe de la couche éclairée, et la pression hydrostatique augmente d'un bar tous les dix mètres. L’océan profond est donc considéré comme un milieu extrême.

Son exploration commence au 19ème siècle, au moyen de dragages remontant depuis 1200 mètres de profondeur des animaux jusqu’alors inconnus. Elle se poursuit au 20ème siècle par des observations in situ, à l’aide de submersibles. En 1977, une découverte majeure ébranle la communauté scientifique : à plus de 2500 mètres de profondeur, des sources hydrothermales crachant des fluides toxiques à plus de 300°C sont l’habitat d’une faune animale dense, dont des vers et des bivalves géants. La raison de leur présence dans un environnement aussi inhospitalier mettra quelques années à être comprise.

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Figure 1. Schéma de la colonne d’eau montrant la zone euphotique dans laquelle se produit la photosynthèse, la chute des débris organiques en grande partie consommés dans la colonne d’eau par les organismes pélagiques, et l’arrivée de ce qui subsiste (environ 1% de la production de surface) dans les grands fonds où cette matière organique est consommée par les organismes © MNHN.

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La chimiosynthèse est à la base de la productivité autour des sources hydrothermales

Dès 1979 des analyses isotopiques suggèrent que les bivalves consomment de la matière organique issue d’une forme de production primaire particulière, la chimiosynthèse. En surface on connaît la production primaire photosynthétique, par laquelle l'énergie lumineuse est utilisée pour produire de la matière organique à partir du dioxyde de carbone atmosphérique ou présent dans l'eau. La chimiosynthèse utilise quant à elle l'énergie chimique stockée dans des composés réduits pour réaliser la conversion de carbone inorganique en molécules organiques (Figure 2). Les fluides hydrothermaux sont chauds, acides, anoxiques et riches en métaux, mais également riches en composés réduits comme le sulfure d’hydrogène (H2S) ou le méthane (CH4) susceptibles d’alimenter la chimiosynthèse. En 1981, plusieurs équipes usant d’approches différentes découvrent que la chimiosynthèse dont bénéficient les animaux est assurée par des bactéries symbiotiques qu’ils hébergent dans leur corps.

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Figure 2. La photosynthèse oxygénique (ici réalisée par le chloroplaste vert d’une cellule eucaryote) utilise la lumière comme source d’énergie pour fixer le dioxyde de carbone et produire des sucres. La chimiosynthèse (ici réalisée par une bactérie sulfo-oxydante rouge dans une cellule eucaryote) utilise l’énergie chimique pour fixer du carbone © MNHN 

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La diversité de ces associations peut s’illustrer à partir de trois modèles différents originaires des sources hydrothermales : l’annélide Riftia pachyptila, la moule Bathymodiolus azoricus, et la crevette Rimicaris exoculata. Le premier provient de la ride des Galápagos dans le Pacifique, les deux suivants de la ride Médio-Atlantique.

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Riftia pachyptila et ses symbiotes

Riftia pachyptila héberge ses bactéries dans un organe original : le trophosome

Cet annélide géant peut atteindre deux mètres de long. Il vit dans un tube de chitine dont seule émerge le panache branchial rouge vif (Figure 3a). Les animaux forment de véritables « bouquets » à la base des cheminées hydrothermales. Cette espèce emblématique est particulièrement étrange : elle n’est pas annelée contrairement aux autres annélides, et les adultes ne possèdent pas de tube digestif. La majeure partie de son corps est un tronc à l’intérieur duquel on trouve un trophosome dont chaque cellule renferme des dizaines de bactéries sulfo-oxydantes (Figure 3b). C’est une endosymbiose. Ces bactéries représentent plus de la moitié du poids total de l’animal.

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Figure 3. (a) Bouquet de Riftia pachyptila sur la ride est-Pacifique. En rouge, la branchie (ou plume), le tube chitineux est recouvert de dépôts métalliques bruns (chaque vers fait environ 1m de long) © Ifremer-CNRS/Victor/Campagne Phare 2002 (b) Localisation des bactéries endosymbiotes de Riftia pachyptila © MNHN

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Rifitia pachyptila se nourrit exclusivement de ses symbiotes

Le trophosome, organe plurilobé unique et original est un bioréacteur : les bactéries s’y multiplient au centre des lobes, à proximité d’un vaisseau sanguin central, puis sont digérées et assimilées par l’animal quand elles arrivent à la périphérie. L’association est si efficace que R. pachyptila peut croître de plus d’un mètre par an ! L’animal ne transmet pas directement ses symbiotes à sa descendance. Les larves naissent dépourvues de bactéries, et dotées d’un tube digestif. Les bactéries, qui vivent à l’état libre dans l’eau, pénètrent dans les larves comme le feraient des pathogènes, et après avoir traversé divers tissus, s’installent dans le futur trophosome. Alors s’enclenche le développement de cet organe, et la disparition du tube digestif.

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Rifitia pachyptila fournit à ses symbiotes les substrats nécessaires à leur multiplication

Le système circulatoire clos de R. pachyptila apporte les substrats du métabolisme bactérien depuis la branchie ; le carbone est dissous dans le sang, tandis que le dioxygène et le sulfure d’hydrogène sont transportés par une hémoglobine circulante. Les bactéries utilisent le sulfure d’hydrogène comme source d’énergie en présence de dioxygène. Cette énergie permet de faire fonctionner le cycle de Calvin, qui utilise des enzymes similaires à celles rencontrées dans le chloroplaste des végétaux dont la plus importante est la RubisCO (ribulose-1,5-bisphosphate carboxylase/oxygénase) responsable de la fixation du carbone (Figure 3c). Une seconde voie de fixation du carbone existe, le cycle des acides tricarboxyliques inversé (ou cycle de Krebs inversé). Tout comme le trophosome, l’hémoglobine de Riftia pachyptila constitue une adaptation unique, puisqu’elle possède des sites de fixation du sulfure d’hydrogène à côté des sites fixant le dioxygène. Pour les hémoglobines comme la nôtre, le sulfure d’hydrogène est un poison violent puisqu’il se fixe en lieu et place du dioxygène, le résultat étant l’asphyxie. L’hémoglobine de R. pachyptila ne souffre pas de cet inconvénient, permettant à l’animal d’alimenter des symbiotes localisés dans un organe sans contact direct avec le milieu extérieur.

Figure 3. (c) La synthèse de matière organique par les bactéries endosymbiotes de R. pachyptila  © MNHN

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Bathymodiolus azoricus et ses symbiotes

Bathymodiolus azoricus héberge deux types de bactéries

Cette moule atteint 15 cm et forme de denses agrégats sur et au pied des cheminées hydrothermales (Figure 4). Ses branchies sont très développées, puisqu’elles représentent 10 à 20 fois la surface d’échange de branchies d’une moule comestible de même taille. Même si l’animal est capable de filtrer des particules pour se nourrir, l’essentiel de sa nutrition provient de la digestion des bactéries présentes à l’intérieur de la majorité de ses cellules branchiales. Deux types coexistent : des bactéries sulfo-oxydantes comme celles de R. pachyptila, et des bactéries méthanotrophes qui utilisent le méthane à la fois comme source d’énergie et comme source de carbone (Figure 6). Les bactéries bénéficient de l’intense activité de filtration de la branchie pour accéder au dioxygène tout autant qu’au sulfure d’hydrogène et au méthane qui s’y trouvent, les faibles concentrations étant compensées par le renouvellement constant de l’eau. Ces bactéries se multiplient donc et sont progressivement digérées par les cellules hôtes. Comme chez R. pachyptila, B. azoricus est dépourvu de symbiotes à sa naissance ; ceux-ci sont acquis peu après l’installation des larves sur le fond. De plus, l’animal garde une capacité à acquérir des symbiotes tout au long de sa vie.

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Figure 4. Moulière de Bathymodiolus azoricus autour d’une sortie diffuse de fluide hydrothermal sur la ride médio-Atlantique. Dans le fond, crabe du genre Chaceon (une moule fait environ 10cm de long) © Ifremer-CNRS/Victor/Campagne Biobaz 2013


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La coexistence de deux types de métabolismes bactériens permet à B. azoricus de s’acclimater aux variations de son milieu de vie

L’utilisation de substrats différents selon les bactéries permet à B. azoricus de s’acclimater à des changements rapides de l’environnement, comme par exemple des variations rapides des émissions de fluides. Cette flexibilité lui permet également de coloniser avec succès de nombreux sites hydrothermaux dont les fluides ont des richesses en sulfure et méthane très différentes.

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Rimicaris exoculata et ses symbiotes

Cette association fonctionne tout à fait différemment. Rimicaris exoculata vit en essaims très denses à proximité immédiate des sorties de fluide hydrothermal (Figure 5). La partie antérieure de cette crevette dépourvue d’yeux est une chambre branchiale très volumineuse, dont la cuticule de la face interne est tapissée de bactéries de formes variées (bâtonnets, coques et filaments). C’est une épibiose. La plupart de ces bactéries sont sulfo-oxydantes, mais d’autres utilisent le méthane ou encore le fer réduit. Ces dernières contribuent d’ailleurs au dépôt d’une couche de fer oxydé sur la cuticule qui lui donne un aspect rouillé et encroûte toute la communauté. Les déplacements de l’hôte mobile et l’activité des pièces buccales mettent l’eau en mouvement dans la chambre branchiale, renouvelant les apports en dioxygène et composés réduits. Des expériences de suivi de carbone radioactif indiquent que le carbone est d’abord fixé par les symbiotes puis transféré à l’animal à travers sa cuticule (Figure 6). Comme tous les arthropodes, R. exoculata mue au cours de sa vie, dans son cas précis environ tous les dix jours. Cette mue au cours de laquelle l’animal perd sa cuticule pour en produire une nouvelle lui fait perdre ses symbiotes, mais le débarrasse également de la couche de fer oxydé qui la recouvrait. La surface de la nouvelle cuticule est ensuite rapidement recolonisée par des bactéries identiques aux précédentes, reconstituant l’association à intervalles réguliers.

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Figure 5. Essaim de crevettes Rimicaris exoculata sur la ride médio-Atlantique (une crevette fait environ 5 cm de long) © Ifremer-Victor/Campagne Serpentine 2007

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La Figure 6 ci-dessous résume les échanges entre les animaux présentés ci-dessus et leurs bactéries symbiotiques.

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Figure 6. Diversité des associations symbiotiques (figure à télécharger au format pdf) © MNHN

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Symbiose chimiosynthétique et bénéfice pour les partenaires

Même si la plupart des symbioses chimiotrophes impliquent des bactéries sulfo-oxydantes autotrophes (plus rarement des méthanotrophes), les modalités d’association entre bactéries et animaux sont très variables, allant de l’épibiose à l’endosymbiose, et impliquant un ou plusieurs types de bactéries. Les symbioses chimiosynthétiques ont un rôle important dans la nutrition de l’hôte. En revanche déterminer si cette symbiose apporte un bénéfice aux bactéries, et donc si c’est un mutualisme, est difficile. Dans la plupart des cas en effet, le transfert de matière organique des symbiotes vers l’hôte passe par la digestion des bactéries. La symbiose s’apparente alors à un élevage. Deux bénéfices possibles pour les bactéries sont d’une part un meilleur accès aux substrats lié à la localisation des symbiotes dans des tissus exposés et ventilés (branchie, chambre branchiale) ou alimentés par un système circulatoire (trophosome) ; d’autre part, la protection conférée par l’hôte vis-à-vis des variations excessives du milieu extérieur et des prédateurs.

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Les symbioses chimiosynthétiques existent dans d'autres environnements

En 1984, des faunes ressemblant à celles des sources hydrothermales et comportant des espèces symbiotiques sont découvertes au voisinage de sites d'émissions de méthane, sulfures et hydrocarbures à des températures plus basses, qui leur vaudront le nom de « fluides froids ». Ces fluides froids résultent en général de l’accumulation de matière organique enfouie au pied des talus continentaux, et de sa conversion en composés réduits par l’action de la température et de micro-organismes. D'autres espèces, comme des petites moules apparentées à Bathymodiolus, sont également découvertes autour de carcasses de baleine et d'accumulations de bois coulés à grande profondeur, deux types de substrats dont la lente dégradation produit du sulfure d'hydrogène et du méthane. Plus près de nous, des symbioses chimiosynthétiques ont été découvertes chez des annélides et des mollusques vivant dans la vase côtière ou les mangroves, illustrant qu'il faut parfois aller très loin pour découvrir des processus biologiques qui se déroulent aussi sous les fenêtres de nos laboratoires.

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Il existe une grande diversité d'hôtes et de symbiotes

Un recensement réalisé en 2008 indique que la symbiose avec des bactéries chimiosynthétiques existe dans au moins six phylums animaux : porifères (éponges), plathelminthes (vers plats), nématodes (vers ronds), mollusques, annélides et arthropodes. Dans chacun de ces phylums, seule une fraction des espèces abrite de telles symbioses. Notre méconnaissance de la diversité animale dans les fonds marins, avec moins de 26 000 espèces recensées dans le « world register of deep-sea species », empêche toute estimation réaliste de cette diversité. Du côté des bactéries symbiotiques, l’identification se base principalement sur le séquençage de gènes marqueurs, véritables cartes d’identité moléculaires. Cette approche a montré que la plupart des bactéries symbiotiques chimiosynthétiques appartiennent à deux grands groupes bactériens, les gammaprotéobactéries et les alphaprotéobactéries. Mais tout comme chez les animaux, seule une faible fraction des bactéries de chacun de ces groupes vit en symbiose.

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La symbiose chimiosynthétique est un exemple de convergence évolutive

L’établissement de symbioses chimiosynthétiques chez au moins six phylums animaux et au moins deux grands groupes bactériens distincts est un premier indice que de telles symbioses sont apparues plusieurs fois indépendamment au cours de l’évolution, tant chez les animaux que chez les bactéries. A l’intérieur même d’un phylum, ces symbioses peuvent être apparues plusieurs fois, c’est le cas des mollusques parmi lesquels des bivalves, des gastéropodes et des aplacophores les ont acquises de manière indépendante. Les sources hydrothermales existent depuis des périodes très anciennes, mais les espèces qui les peuplent ne le sont pas forcément. Quoique fragmentaire, le registre fossile indique en effet que certaines symbioses sont anciennes, à l’image de celle du groupe de Riftia pachyptila qui daterait du silurien (environ 430 millions d’années), quand d’autres sont plus récentes comme celles du groupe de Bathymodiolus azoricus probablement apparues vers la fin du crétacé (environ 70 millions d’années). Ces apparitions répétées et indépendantes illustrent la notion de convergence évolutive.

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La recherche sur les symbioses chimiosynthétiques : des défis scientifiques et technologiques

Les recherches menées sur les organismes profonds se heurtent à des difficultés particulières. La première est bien sûr l’accessibilité des habitats, qui impose l’utilisation de submersibles comme Nautile et Victor capables de réaliser des manipulations très fines sur le fond, et dotés d'outils précis pour caractériser les environnements (caméras haute définition, capteurs chimiques, outils de collecte…). Ceux-ci sont opérés lors de campagnes océanographiques à bord de navires spécifiques comme le Pourquoi pas ?, et le coût de ces campagnes est une contrainte forte. L’étude de la physiologie des animaux et de leurs symbiotes impose en outre de travailler sur des organismes vivants, dans les conditions les plus proches possibles de leur habitat natif. Ceci nécessite le développement d’enceintes de collecte et de maintenance capables de maintenir la pression du fond tout en autorisant la manipulation sur de longues périodes, à l’image d’AbyssBox visible à Océanopolis Brest. Leur mise au point constitue un autre défi technologique. A tout cela s'ajoute le fait que malgré de nombreuses tentatives, aucune des bactéries symbiotiques n’a encore pu être isolée en culture pure !

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De nombreuses questions en suspens et des enjeux environnementaux

Nous fêtions en 2017 les 40 ans de la découverte des sources hydrothermales sous-marines. La recherche sur le sujet n'a jamais faibli, mais les questions sont encore nombreuses. On connaît par exemple très mal le mode de vie des bactéries symbiotiques quand elles ne sont pas associées aux animaux. On sait que le symbiote de Riftia pachyptila hors de son hôte se dote d'un flagelle, véritable moteur propulsant la bactérie dans l'eau, mais on n'a aucune idée de l'abondance de cette bactérie dans l'environnement. De même, les modalités du dialogue entre animal et bactérie symbiotique sont encore largement inconnues, mais le séquençage de leurs génomes respectifs devrait lever une partie du voile. Enfin, il est clair que ces symbioses sont responsables de la majorité de la production primaire autour des sources hydrothermales, puisqu'une seule Bathymodiolus azoricus contient autant de bactéries qu'une tonne d'eau ou un kilo de sédiment marin. Toutefois leur importance dans le bilan carbone des océans est encore indéterminée. Face à ces inconnues, les chercheurs ne peuvent prédire de quelle manière les espèces symbiotiques résistent aux perturbations. Paraissant inaccessibles, les grands fonds marins sont pourtant déjà soumis aux effets du réchauffement climatique, de l'acidification des océans, ou encore de la pollution. On assiste également depuis quelques années à la mise en place de programmes d'exploration en vue de leur possible exploitation. Les sites de fluides froids sont ciblés par l'exploitation « offshore » du pétrole que peut renfermer leur sous-sol, et les sources hydrothermales intéressent l'industrie minière. Ces habitats extraordinaires ont été découverts après que l'Homme ait marché sur la lune. Cela illustre notre ignorance, et il est important de s'en souvenir au moment même où l'on s'apprête à perturber ces environnements.

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Last modified: Wednesday, 16 January 2019, 12:01 PM