Intérêt nutritif et protecteur des réseaux mycorhiziens

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Auteur : Marc-André Sélosse (Professeur, MNHN)

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Introduction

L’étude de la symbiose mycorhizienne a construit l’idée d’une association entre une plante et un champignon uniquement. De récentes recherches, à l’approche plus écologique, en laboratoire et sur le terrain, révèlent que ces associations établissent des interactions bien au-delà des deux partenaires. La symbiose mycorhizienne établit un véritable réseau de plantes et de champignons d’espèces différentes, reliés entre eux : jusqu’à plusieurs centaines d’espèces de champignons par arbre et une vingtaine d’arbres colonisés par un même champignon. Ni la plante, ni les champignons ne sont très spécifiques, à quelques exceptions près : ainsi, des plantes voisines, même d’espèces différentes, peuvent partager des champignons communs (Figure 1). L’exploration des implications fonctionnelles de ces réseaux commence à peine.

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Figure 1. Partage de champignons mycorhiziens dans la forêt du Fango (Corse), après analyse de plus de 15000 ectomycorhizes1. Dans cette forêt coexistent deux espèces-hôtes, le chêne vert (Quercus ilex) et l’arbousier (Arbutus unedo). Plus de 520 espèces de champignons ont été détectées sur les racines. 12,9% d’entre elles au moins colonisent les deux hôtes, mais ce sont aussi les plus fréquentes, et de ce fait 69,4% des racines de la parcelle (au total des deux espèces d’arbres) sont colonisées par des espèces de champignons non-spécifiques et dont les mycéliums mettent potentiellement en réseaux les deux espèces © MNHN

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Les réseaux mycorhiziens permettent des flux nutritifs entre plantes

Une expérience classique des années 19902 a marqué la photosynthèse de bouleaux et de douglas jeunes, dont 90% des racines étaient ectomycorhizées par les mêmes champignons, en leur fournissant du CO2 enrichi en isotopes différents du carbone, respectivement 13C et 14C. Ces marquages révèlent que le bouleau et le douglas reçoivent chacun du carbone l’un de l’autre, avec un flux net en faveur du douglas : chez celui-ci, le carbone reçu équivaut à 10 à 25% de sa photosynthèse, avec un maximum pour les individus les plus à l’ombre (Figure 2) ! Un arbre voisin, le thuya, quant à lui endomycorhizé (un type de mycorhize faisant intervenir des champignons différents), ne reçoit rien. De plus, une tranchée entre les arbres abolit les flux. Le réseau ectomycorhizien est donc bien impliqué dans les transferts entre bouleau et douglas.

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Figure 2. Transfert de carbone entre des plants de bouleau (Betula papyrifera) et de douglas (Pseudotsuga menziesii), plantés en forêt. Les plants, âgés de 3 ans, sont naturellement reliés entre eux par des ponts ectomycorhiziens. L'apport de 13CO2 au douglas permet d'estimer le transfert du douglas au bouleau ; l'apport de 14CO2 au bouleau permet d'estimer la réciproque. Le flux net est le flux résultant des échanges, qui s'établit toujours en faveur du douglas. Les flux sont exprimés en pourcentage du carbone fixé par la photosynthèse totale du couple bouleau + douglas. A titre de témoins, des Thuya du même site, arbre endomycorhizés qui n'ont donc aucun lien mycorhizien avec les arbres étudiés, ne reçoivent pas de carbone marqué (d'après Simard, Perry, Jones, Myrold, Durall & Molina2) © MNHN

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Une expérience plus récente3 dans une forêt suisse évalue que 4% de la photosynthèse des arbres se retrouve dans les voisins connectés au même réseau mycorhizien, mais ici le flux net est sans doute nul entre les arbres, qui chacun donnent et reçoivent. Ces mesures instantanées de flux ne permettent néanmoins pas de calculer l’impact global sur la plante durant toute la saison de végétation, et sur son budget nutritionnel à long terme.

En effet, les flux peuvent varier au cours du temps : c’est ce qu’illustre une petite plante canadienne à rhizome, Erythronium americanum, qui pousse sous des érables avec lesquels elle partage des champignons endomycorhiziens. Au printemps, l’érythronium développe ses feuilles avant les érables et les produits de sa photosynthèse transitent vers les racines de l’érable, encore dépourvus de feuilles. En automne, en revanche, des photosynthétats passent de l’érable, encore feuillé, vers les rhizomes de l’érythronium, maintenant à l’ombre. L’établissement d’un bilan, et du gagnant de ces échanges s’il y en a un, est loin d’être acquis et nécessiterait des suivis plus réguliers. Les mécanismes de tels échanges, et leur importance exacte pour les plantes (en profitent-elles dans des conditions particulières ?) restent donc encore débattus à ce jour dans le cas général.

En revanche, le réseau mycorhizien permet l’échange d’autres ressources que le carbone entre plantes, comme le démontrent des dispositifs simples où on cultive deux plantes mycorhizées dans un même sol, en séparant leurs racines par une membrane à maille variable. Si la maille est fine (20-40 micromètres), elle laisse passer les hyphes de champignons qui établissent un réseau entre les plantes. Si elle est très fine, seules l’eau et les substances solubles passent, et le contact se fait seulement par voie de sol. Puis on injecte une ressource marquée (15N, 33P) à l’une des plantes : si elle passe à la plante voisine uniquement quand le champignon fait le lien, c’est que le réseau, et non le sol, opère le transfert… On a ainsi pu démontrer des flux d’azote, de phosphate, ou encore d’eau par le réseau mycorhizien4, 5. Le flux d’eau est particulièrement important pour les receveurs dans des milieux secs où l’eau n’existe qu’en profondeur : à côté de certaines plantes dont les racines vont assez profond pour trouver l’eau, qu’elles remontent vers la surface du sol, leurs voisines dont l’enracinement est plus superficiel peuvent survivre grâce à l’eau que le réseau mycorhizien rend… courante !

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Le degré de dépendance nutritive au réseau mycorhizien diffère selon les espèces

Ces dernières années divers travaux6, 7 ont démontré que plusieurs espèces d’orchidées et d’éricacées (la famille de la bruyère et du monotrope), bien que vertes, sont partiellement nourries par un réseau mycorhizien qui les relie aux arbres voisins. Elles s’adaptent ainsi à l’ombre des forêts, et complètent leur alimentation photosynthétique en récupérant des molécules carbonées d’autres plantes, grâce au réseau mycorhizien. Cette nutrition mixte, où les molécules carbonées sont à la fois issues de la photosynthèse et du réseau mycorhizien, est appelée mixotrophie. La démonstration en provient d’une propriété naturelle qui fait l’affaire des scientifiques : les champignons cèdent des ressources carbonées naturellement enrichies en un isotope rare du carbone, le 13C, dont l’abondance dans la plante permet donc d’estimer la fraction de la biomasse venue du champignon (Figures 3, 4b). Cette fraction est variable, et augmente quand les plantes grandissent à l’ombre : elle peut atteindre jusqu’à 90% du carbone de la plante. Il existe, de façon similaire, un enrichissement en 15N. Chez certaines orchidées mixotrophes de surcroît, de fantomatiques mutants blancs, ayant perdu toute chlorophylle (Figure 5), survivent plusieurs années, entièrement nourris par leurs champignons mycorhiziens… Certes, ils produisent moins de graines, car les ressources de la photosynthèse leur font défaut, mais ils démontrent le rôle nutritif du réseau pour les espèces mixotrophes, chez qui la photosynthèse devient facultative. De plus, dans l’histoire évolutive, de tels mutants de plantes mixotrophes ont sans doute engendré les espèces dépourvues de chlorophylle : ces espèces forestières totalement non-chlorophylliennes, mais non parasites directes d’autres plantes, sont entièrement nourries par les champignons qui forment des réseaux mycorhiziens : on les dit mycohétérotrophes (Figure 4a), comme la néottie nid-d’oiseau (Neottia nidus-avis ; Figure 6b), une orchidée, ou encore le monotrope (Hypopitys monotropa ; Figure 6c), une éricacée. Chez ces plantes qui tirent une partie de leurs ressources organiques du réseau mycorhizien, l’enrichissement en 13C et en 15N est encore plus élevé, et proche de celui des champignons mycorhiziens source de l’ensemble de leur matière organique (Figure 3).

Le réseau mycorhizien permet à ces plantes de vivre à l’ombre de nos forêts… Dans les sous-bois tropicaux, sous l’ombre dense des canopées épaisses, de telles espèces sans chlorophylle abondent, parmi lesquels des représentants sans chlorophylle des familles des gentianes par exemple (Figure 6d). Elles sont nourries, grâce à des champignons partagés avec les racines des arbres de la canopée… Les arbres semblent avoir gagné la compétition pour la lumière, mais ils sont en fait rattrapés par de plus petites plantes qui, dans leur ombre, utilisent les réseaux mycorhiziens !

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Figure 3. Des teneurs isotopiques différentes selon le mode de nutrition (ici, dans un sous-bois forêt d’Estonie). Les plantes mycohétérotrophes (non chlorophylliennes, comme le monotrope, Hypopitys monotropa, en orange) présentent des teneurs proches de celles des champignons mycorhiziens dont elles se nourrissent complètement. Elles diffèrent donc par leurs teneurs des plantes autotrophes (en vert sombre). Les plantes mixotrophes (en vert clair) ont des teneurs intermédiaires entre les mycohétérotrophes et les plantes autotrophes, ce qui permet de les détecter : ce sont des orchidées (O) ou des Ericacées du groupe des Pyroles (P). Comme elles mêlent photosynthèse et mycohétérotrophie partielle, leurs teneurs sont intermédiaires © MNHN.

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 Figure 4. Mycohétérotrophie et mixotrophie. (a) Dans les régions tempérées au moins, un mycohétérotrophe tire toutes ses ressources des réseaux mycorhiziens, c’est-à-dire de champignons qui, eux-mêmes, se nourrissent en mycorhizant les arbres voisins ; (b) Une plante mixotrophe est en partie autotrophe, grâce à sa photosynthèse, et en partie mycohétérotrophe © MNHN

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Figure 5. Chez les orchidées mixotrophes, normalement vertes, des individus sans chlorophylle sont parfois observés. (a) Deux pieds de céphalanthères pâles (Cephalanthera damasonium), dont un albinos à droite © Pernot P. ; (b) les individus verts répondent à des éclairements croissants en effectuant une photosynthèse croissante (en captant donc de plus en plus de CO2), tandis que les albinos respirent (et produisent du CO2) à tous les éclairements. Noter que les albinos ont une respiration plus faible (moins de CO2 produit pour un éclairement nul), peut-être parce qu’ils sont moins bien nourris faute de photosynthèse © M-A.Selosse-MNHN

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Figure 6. Les plantes mycohétérotrophes sont nourries par le réseau mycorhizien (Figure 4a). (a) un arbre phylogénétique des Angiospermes montrant (en rouge) les groupes où existent des mycohétérotrophes (la moitié des mycohétérotrophes sont des Orchidées) ; (b) la néottie (Neottia nidus-avis, Orchidée) ; (c) le monotrope ou sucepin (Hypopitys monotropa, Ericacée) ; (d) Voyria aphylla (Gentianacée) © M-A.Selosse-MNHN, V.Merckx

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La transmission de signaux d’alerte

Terminons en mentionnant un effet inattendu entre plantes reliées par un réseau mycorhizien : elles peuvent même partager des signaux d’alertes8… que n’échangent pas, en revanche, deux plantes situées à même distance, mais ne partageant pas de champignons communs. Dans une plante infectée par un champignon pathogène, ou soumise à un insecte herbivore, des réactions se mettent en place qui limitent tant bien que mal l’attaque. Dans certains cas, les plantes proches reliées par un réseau mycorhizien, quant à elles vierges de toute attaque, mettent en place des défenses similaires en un à deux jours après que leur voisine a été attaquée ! On a pu parler « d’autoroutes de l’information » entre plantes, mais on ignore la nature des signaux, et la façon dont ils transitent dans les hyphes (ou à leur surface) ; de plus, les hyphes dans le sol constituent plutôt… un ensemble de chemins vicinaux, multiples et petits, même s’ils portent efficacement les informations.

Comment ? S’agit-il d’une ou plusieurs molécule(s) qui circule(nt) ou diffuse(nt) dans ou à la surface des hyphes ? Des dépolarisations le long des hyphes ont même été proposées – mais on ne sait encore rien du mécanisme. Bien plus, ces propriétés ont été démontrées en pots, ou en mésocosmes (systèmes de blocs de sols élevés en pépinière ou en serre), et leur évaluation au champ ou dans la nature reste à faire. De la nutrition, nous sommes arrivés à un aspect protecteur des réseaux mycorhiziens.

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Bibliographie :

  1. Richard, F., Millot, S., Gardes, M. & Selosse, M. A. Diversity and specificity of ectomycorrhizal fungi retrieved from an old-growth Mediterranean forest dominated by Quercus ilex. New Phytologist 166, 1011–1023 (2005).
  2. Simard, S. W., Perry, D. A., Jones, M. D., Myrold, D. D., Durall, D. M., & Molina, R. Net transfer of carbon between ectomycorrhizal tree species in the field. Nature 388, 579–582 (1997).
  3. Klein, T., Siegwolf, R.T.W., Körner, C., Pepin, S., Körner, C., Körner, C., Asshoff, R., Bignucolo, O., Hättenschwiler, S., Keel, S.G., et al. Belowground carbon trade among tall trees in a temperate forest. Science (New York, N.Y.) 352, 342–4 (2016).
  4. Motosugi, H. & Terashima, S. Nitrogen transport by hyphae of arbuscular mycorrhizal fungi between grapevine and cover crop (Vulpia myuros). Acta Horticulturae 767, 361–368 (2008).
  5. He, X., Critchley, C., Ng, H. & Bledsoe, C. Nodulated N2-fixing Casuarina cunninghamiana is the sink for net N transfer from non-N2-fixing Eucalyptus maculata via an ectomycorrhizal fungus Pisolithus sp. using 15NH4+ or 15NO3- supplied as ammonium nitrate. New Phytologist 167, 897–912 (2005).
  6. Selosse, M.-A., Roy, M. Les plantes qui mangent des champignons… Dossier Pour la Science « Les végétaux insolites » 77, 102-107 (2012).
  7. Hynson N.A., Madsen T.P., Selosse M.-A., Adam I.K.U., Ogura-Tsujita Y., Roy M. & Gebauer G. The physiological ecology of mycoheterotrophy, in V. Merckx (ed.) Mycoheterotrophy: the biology of plants living on fungi, pp.297-342 (chap. 8). Springer, Berlin Heidelberg (2013).
  8. Barto, E. K., Weidenhamer, J. D., Cipollini, D. & Rillig, M. C. Fungal superhighways: Do common mycorrhizal networks enhance below ground communication? Trends in Plant Science 17, 633–637 (2012).

En savoir plus sur les champignons, article écrit par Laure Schneider-Maunouri (Doctorante au MNHN)

Ce texte a été reproduit, avec compléments et modifications, du livre « Jamais seul : ces microbes qui construisent les plantes, les animaux et les civilisations » (M.-A. Selosse, 2017 ; Actes Sud, 368 p.). Les articles de M.-A. Selosse sur les mycorhizes et les réseaux mycorhiziens sont tous téléchargeables sur le site du Muséum (site de l’ISYEB : publications en français : http://isyeb.mnhn.fr/Article-de-vulgarisation ; publications en anglais : http://isyeb.mnhn.fr/Articles-de-recherche).

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Sur le même thème :

"Diversité des alliances mycorhiziennes et fonctionnement de la symbiose" et "Sur les causes évolutives de "l'entraide" chez les plantes" .

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Last modified: Friday, 20 December 2019, 2:45 PM