Diversité des alliances mycorhiziennes et fonctionnement de la symbiose

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Auteur : Marc-André Sélosse (Professeur, MNHN)

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La partie souterraine de la plante, moins visible, exploite souvent les ressources minérales et hydriques du sol grâce à des champignons qui colonisent ses racines. Cette association fut découverte en 1885, par le forestier allemand Frank, à la recherche du lien entre les truffes et les arbres. Il inventa le terme « mycorhize », nom féminin désignant l’organe mixte formé par les filaments de champignons du sol (myco-) et une racine (-rhize ; Figure 1).

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Figure 1. Ectomycorhizes. Ectomycorhizes de Scleroderma sinnamariense jaune et d’un second champignon blanc (inconnu) sur racines de Pin © M.-A. Selosse (barre : 2 mm) ; (insert) coupe longitudinale d’une ectomycorhize d’Aulne, passant par le méristème de la racine [m] et le cylindre central [c] : on voit le manteau fongique [ma] et le réseau de Hartig [rh] entre les cellules corticales (barre : 100 µm) © L. Peterson

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Il existe une grande diversité morphologique de mycorhizes qui recoupe des différences entre les partenaires.

Les différents types morphologiques de mycorhizes sont représentés dans la Figure 2.

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Figure 2. Les principaux types de morphologie mycorhizienne, représentés sur une coupe transversale de racine. (a) endomycorhizes à arbuscules ; (b) endomycorhizes à pelotons d’Orchidaceae ; (c) endomycorhizes à pelotons des Ericaceae et Hélianthèmes ; (d) ectendomycorhizes ; (e) ectomycorhizes © A. Gallien - Ac-Dijon (Modifié de M.-A. Selosse et F. Le Tacon)

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Le type le plus fréquent (plus de 80% des plantes), modifie peu l’aspect extérieur de la racine : en effet, dans les endomycorhizes à arbuscules (Figure 2a) les structures fongiques sont microscopiques et incluses dans la racine. Ce sont d’abord des renflements des hyphes, les vésicules, qui stockent des réserves pour le champignon à l’abri dans la racine. Les hyphes forment des arbuscules, hyphes qui franchissent la paroi des cellules de la plante et se ramifient finement en repoussant la membrane de la cellule sans la rompre (Figure 3a). Ces arbuscules sont une surface de contact étroite et très développée qui permet les échanges entre les partenaires. Il convient de se représenter les nombreux hyphes qui sortent de la racine et rejoignent le reste du mycélium dans le sol (Figure 3b) : dans une prairie, chaque mètre de racine correspond à 1 à 10 km d’hyphes de champignons endomycorhiziens et chaque centimètre cube de sol contient entre 100 et 1000 mètres d’hyphes. Les champignons impliqués sont des Gloméromycètes, un groupe de champignons asexués à sporulation souterraine peu connus. En tamisant un sol, on peut recueillir une fraction enrichie de ces grosses spores mesurant de 100 à 400 micromètres (Figure 3b). De telles mycorhizes se trouvent sur les plantes herbacées de nos régions, et sur l’ensemble des plantes tropicales.

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Figure 3. Endomycorhizes à arbuscules. (a) hyphes intraracinaires [h] et arbuscules [a], on distingue la paroi [p] des cellules racinaires d’Ail © L. Peterson (barres : 50 µm) ; (b) racine de Carotte (Daucus carotta, croissant dans la gélose) avec hyphes extra-racinaires et sporocystes [s] (barre : 1 mm) © J. Dexheimer

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Le second type d’association fréquente les forêts des zones tempérées et méditerranéennes : les ectomycorhizes y intéressent des arbres et des arbustes (5% des végétaux terrestres ; Figure 2e). Le champignon couvre l’extrémité d’une racine latérale d’un feutrage épais, le manteau (Figure 1). Il pénètre entre les parois des cellules, mais jamais dans celles-ci, et forme une grande surface de contact, le réseau de Hartig. Par rapport au type précédent, l’association, plus superficielle, se voit à la loupe à cause du manteau d’hyphes, mais aussi parce que la racine est parfois déformée et très ramifiée. En produisant des analogues d’une hormone végétale, l’auxine, le champignon entraîne la prolifération des extrémités racinaires (Figure 1). Les champignons impliqués appartiennent à divers groupes d’Ascomycètes et de Basidiomycètes. Dans certains cas, le champignon franchit en outre la paroi cellulaire : on parle alors d’ectendomycorhizes (Figure 2d) qui ne sont qu’un cas particulier du précédent, car formées par les mêmes champignons.

Enfin, deux autres familles de plantes possèdent des endomycorhizes à pelotons (Figures 2b,c), où les hyphes pénètrent la paroi cellulaire et forment un peloton en repoussant la membrane de la cellule (comme dans les ectendomycorhizes). Il s’agit de la plupart des Ericacées, comme la Bruyère, les Myrtilles et les Rhododendrons, et des Orchidées. Les champignons sont issus de quelques groupes d’Ascomycètes et de Basidiomycètes, différents des précédents.

Derrière la diversité des structures et des partenaires, la mycorhize est donc toujours un organe mixte, engendré de façon coordonnée par une partie du mycélium sur une racine. La colonisation se limite en effet aux racines jeunes et ne dépasse jamais l’assise cellulaire appelée endoderme (Figure 2), démontrant un processus de différenciation coordonnée entre les partenaires.

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Fonctionnellement, la mycorhize est un organe nutritionnel pour les deux partenaires.

Les échanges peuvent être estimés à partir des besoins des partenaires élevés en cultures séparées, ou démontrés par des marquages à l’aide d’isotopes (15N, 32P, 14C) sur des mycorhizes établies in vitro. Les champignons concernés reçoivent leur alimentation carbonée des plantes : par exemple, les Gloméromycètes ont perdu toute capacité à se nourrir seuls en sucres et en lipides et ne survivent qu’en présence de racines, même in vitro. L’entretien des mycorhizes coûte respectivement de 10 à 40% du total de la photosynthèse. Les plantes fournissent aussi des vitamines et des facteurs de croissance, raison pour laquelle on parvient rarement à cultiver les champignons ectomycorhiziens in vitro, et surtout à y induire leur fructification.

La plante reçoit du champignon de l’eau, des sels minéraux (potassium et phosphore) et de l’azote, souvent déjà assimilé sous forme d’acides aminés. Notons que les poils absorbants, souvent indiqués comme responsables de cette nutrition, régressent (ectomycorhize) ou deviennent non-fonctionnels (endomycorhize) à la mise en place de la mycorhize. Les hyphes externes du champignon explorent le sol, parfois jusqu’à plusieurs dizaines de centimètres de la racine, bien au-delà de la zone déjà épuisée par les prélèvements, et parviennent à atteindre des éléments peu mobiles, comme le phosphore, incapables de diffuser vers la racine. De plus, les hyphes (d’une seule cellule d’épaisseur) représentent une biomasse, donc un coût carbone, au moins 100 fois moindre qu’une racine fine.

En fait, la majeure partie des plantes ne peuvent se nourrir dans un sol ordinaire sans champignon mycorhizien… Cette dépendance peut surprendre, mais dans la plupart des sols, une plante en germination rencontre des hyphes ou des spores qui assurent son inoculation : la dépendance passe alors inaperçue.

La mycorhize est donc un organe nutritionnel pour les deux partenaires : cette coexistence réciproquement bénéfique est donc une symbiose. Notons qu’elle implique un coût pour les deux partenaires qui se privent de certaines ressources en faveur de l’autre. Il existe des mécanismes de choix à ce niveau : d’abord, en sol très riche, la plante peut ne pas interagir avec les champignons qui représentent un coût inutile, car elle peut exploiter un tel sol elle-même. C’est ce qui se passe dans un sol agricole très fertilisé. Par ailleurs, lorsqu’une plante interagit avec plusieurs champignons, elle fournit préférentiellement ses sucres à ceux qui lui apportent le plus de sels minéraux : elle évite ainsi les moins bons partenaires, voire ceux qui pourraient l’exploiter sans réciprocité. Symétriquement, lorsqu’un champignon interagit avec plusieurs plantes, il fournit préférentiellement des sels minéraux à celles qui lui apportent le plus de sucre.

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L’association opère également une protection réciproque.

En effet, l’accumulation de réserves par le champignon dans les vésicules, dans les racines, ou la protection des ectomycorhizes par le manteau, témoignent d’une protection réciproque de l’association (Figure 1). La mycorhize protège la plante contre les pathogènes de trois façons, non-exclusives :

  • directe : Le champignon entre directement en concurrence directe avec les pathogènes du sol autour de la racine car il s’accapare les apports carbonés et prélève les sels minéraux ; par ailleurs, il est susceptible d’émettre des substances antibiotiques.
  • par prémunition : Il induit aussi les défenses de la plante car sa présence déclenche des synthèses de molécules actives contre les pathogènes. Ces défenses (comme des tanins) restent dans les cellules et ne sont donc pas préjudiciables au champignon mycorhizien, mais elles constituent une prémunition face à des pathogènes qui léseraient les cellules.
  • par maturation du système immunitaire : On observe, en comparant au laboratoire des plantes mycorhizées ou non, que les premières réagissent mieux à des attaques parasitaires ou d’herbivores en induisant plus vite l’expression des gènes liés à leur défense. Il n’y a pas prémunition mais meilleure réactivité, liée notamment à une meilleure perception des hormones d’alerte internes émises lors de l’attaque (comme le jasmonate) : les cellules réagissent plus vite et mieux. Ce dernier effet représente une maturation du système immunitaire liée à la mycorhization, qui s’opère normalement après la germination.    

Les mycorhizes protègent aussi contre des éléments toxiques du sol. Dans les sols calcaires ou basaltiques par exemple, beaucoup de plantes réputées calcicoles, comme le Pin noir ou l’Eucalyptus, ne supportent pas le calcium sans leurs mycorhizes. Outre son rôle d’écran et un efflux actif vers le sol, le champignon secrête un acide organique, l’oxalate (COO--COO-), qui précipite avec le calcium et l’insolubilise localement. Les mycorhizes protègent aussi contre les assèchements temporaires du sol, par des voies variées : c’est en particulier le cas, en forêt, des ectomycorhizes formées par Cenococcum geophilum qui protègent la racine contre la dessiccation. Cet effet passe notamment par une modification à distance la réponse des stomates au stress hydrique, sans doute ici encore par le biais de modifications hormonales.

Cette symbiose vitale modifie donc morphologiquement et physiologiquement le champignon (hyphes formant des arbuscules ou manteau des ectomycorhizes ; Figures 1 et 2) et la plante. On a récemment découvert que les deux partenaires sécrètent des petits peptides au niveau de la mycorhize, qui entrent dans les cellules de l’autre dont ils modifient le fonctionnement.  Par exemple, certains peptides fongiques sont responsables de la tolérance locale de la racine au champignon. Ainsi, à côté des effets hormonaux, s’opère une véritable re-programmation intracellulaire par ces peptides. La symbiose est plus qu’une juxtaposition de cellules et les mycorhizes contribuent à construire ce qu’on appelle le « phénotype étendu » de la plante et du champignon, cette part du phénotype déterminée non pas par le génome, mais par les interactions avec les partenaires avec lesquels l’organisme interagit.

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L’étude des mycorhizes dans l’évolution de la flore terrestre montre qu'elles sont héritées des premiers végétaux terrestres.

Les endomycorhizes à arbuscules sont très fréquentes : elles sont héritées des premiers végétaux terrestres.  Ainsi, la flore de Rhynie, un écosystème écossais du Dévonien inférieur (- 400 millions d’années) comporte des fossiles pétrifiés très vite par silicification (quartzites), qui n’ont jamais été déformés depuis lors. Des lames minces de ces quartzites présentent des coupes histologiques des rhizomes des premières plantes terrestres (dépourvues de racines ; Figure 4a). Elles se révèlent abondamment colonisées par des Gloméromycètes formant des hyphes, des vésicules et des arbuscules reconnaissables (Figure 4b) : ces derniers se trouvent dans des cellules gonflées, donc bien vivantes, sans réaction anti-parasitaire. L’association est donc ancienne et le champignon, présent dans le sol également, aurait permis l’exploitation du sol en l’absence de racines. Celles-ci n’apparurent que plus tard, sans doute d’abord comme axes souterrains démultipliant l’interaction avec les champignons.

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Figure 4. Associations fossiles à Gloméromycètes de la flore de Rhynie (quartzites d’Ecosse datant de 400 millions d’années). (a) coupe de rhizome Rhynia (= Aglaophyton) major, avec cuticule [c], stèle centrale [s] à rôle conducteur de sève et une zone du parenchyme colonisée par des champignons donnant un aspect sombre [f] : cette zone est détaillée sur la Figure (b) © T.N. Taylor (barre : 1 mm) ; (b) arbuscules [a] à l’intérieur de cellules dont la paroi [p] indique qu’elles étaient turgescentes lors de la fossilisation, à comparer avec la Figure 3a (barre : 10 µm) © T.N. Taylor

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Les plantes non-mycorhizées actuelles, environ 10% des espèces, ont donc secondairement perdu leurs mycorhizes au cours de l’évolution.

Elles ont notamment perdu les gènes présents chez les plantes à endomycorhizes à arbuscules qui permettent le dialogue avec les Gloméromycètes. En effet, ceux-ci sont attirés par les strigolactones libérés par les racines : ils émettent, de leur côté, des petits fragments de chitine (ou facteurs myc) qui sont symétriquement reconnus par un récepteur des cellules racinaires. En réponse, la racine se ramifie et exprime des gènes dont les produits aident à l’entrée du champignon et mettent en place la mycorhize. L’ensemble des gènes requis est conservé dans l’ensemble des plantes terrestres mais perdu dans quelques groupes non mycorhizés, comme les mousses (Bryophytes au sens strict) et les Brassicacées (ou Crucifères). Ces organismes colonisent surtout des milieux pionniers (dépourvus de champignons), riches (où ils peuvent vivre sans mycorhize) ou encore aquatiques (où la nutrition minérale est plus facile). Un modèle majeur d’étude de la nutrition végétale, la brassicacée non mycorhizée Arabidopsis thaliana, a longtemps retardé la prise en compte des mycorhizes dans la physiologie végétale.

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Les autres types mycorhiziens sont apparus secondairement.

En particulier, les ectomycorhizes sont apparu plusieurs fois indépendamment dans l’évolution des champignons et des plantes (convergence évolutive). Cette association est apparue plus d’une quinzaine de fois du côté des plantes ; elle est apparue plus de 80 fois dans l’évolution des Ascomycètes et des Basidiomycètes à partir d’ancêtres décomposeurs, qui ont progressivement perdu la vie libre. Cette évolution convergente, opérée entre 30 à 60 millions d’années selon les groupes, a notamment permis l’adaptation aux sols tempérés. La décomposition de la matière organique et l’altération de la roche mère y étant ralentis, les réserves minérales sont moindres. Or, certains champignons ectomycorhiziens peuvent exploiter des ressources inaccessibles à la plante : certains ont hérité de leurs ancêtres décomposeur des enzymes qui rendent disponibles l’azote et le phosphate liés aux molécules organiques ; d’autres hydrolysent des minéraux cristallisés du sol, extrayant ainsi phosphore ou potassium… De fait, on trouve souvent des ectomycorhizes en zone tempérées et méditerranéennes, même si elles existent ici et là, en climats tropicaux, ce qui suggère une évolution complexe.

Les Ericacées se trouvent dans des climats encore plus rudes, qui limitent davantage la minéralisation de la matière organique et forment un sol organique qu’on appelle communément « terre de bruyère ». Les champignons formant leurs endomycorhizes à pelotons ont de fortes capacités enzymatiques, qui leur permettent d’exploiter l’azote et le phosphore des molécules organiques. Ceci prédispose les Ericacées à coloniser des altitudes et des latitudes élevées.

Ainsi, d’abord contemporaine (et artisane) de la sortie des eaux des végétaux terrestres, l’association aux Gloméromycètes a perduré jusqu’à l’heure actuelle, à peine perdue dans certains groupes. Et si quelques espèces de plantes sont à présent non-mycorhiziennes, d’autres ont poursuivi leur adaptation au milieu terrestre en changeant de partenaires fongiques, mais en gardant l’association mycorhizienne, essentielle à la végétation actuelle.

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Pour en savoir plus :

  • Duhoux E., Nicole M., Associations et interactions chez les plantes. Dunod (2004).
  • Garbaye J., La Symbiose mycorhizienne : une association entre les plantes et les champignons. Quae (2013).
  • Perterson R.L., Massicotte H.B., Melville L.H., Ashford A.E., Mycorrhizas: anatomy and cell biology images (avec cédérom). NRC Press (2006).
  • Sélosse M.-A., La symbiose : structures et fonctions, rôle écologique et évolutif. Vuibert (2000).
  • Sélosse M.-A., Jamais seul : ces microbes qui construisent les plantes, les animaux et les civilisations. Actes Sud (2017).
  • Smith S.E., Read D.J., Mycorrhizal Symbiosis, 3rd edition. Academic Press (2008).
  • Article sur Les Champignons, écrit par Laure Schneider-Maunouri (Doctorante au MNHN).

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Sur le même thème : "Intérêt nutritif et protecteur des réseaux mycorhiziens""Sur les causes évolutives de "l'entraide" chez les plantes" .

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Last modified: Thursday, 31 October 2019, 10:56 AM