Origine des trois domaines du vivant

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Auteurs: Céline Brochier-Armanet (Maître de conférences, Université Aix-Marseille I)
Simonetta Gribaldo (Chargé de recherche, Institut Pasteur ) 

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Les premières phylogénies universelles réalisées à la fin des années 70 ont définitivement confirmé le concept d’unicité du vivant : tous les êtres vivants actuels ont une origine évolutive commune, c’est-à-dire qu’ils descendent d’un ancêtre commun, LUCA, et ils se répartissent en trois grands groupes, aussi appelés domaines : bactéries, archées et eucaryotes (Figure 1).

Figure 1
Figure 1 : Arbre universel du vivant basé sur l'analyse phylogénétique des séquences d'ARN de la petite sous-unité du ribosome (ARNr 16S/18S), adapté de Sogin 1991 (Early evolution and the origin of eukaryotes. Sogin ML. Curr Opin Genet Dev. 1991). Cet arbre montre les trois domaines du vivant : Eucarya, Bacteria et Archaea. En rouge sont indiqués les groupes d'organismes contenant des organismes multicellulaires. En violet sont indiqués les chloroplastes et les mitochondries, qui bien qu'étant des organelles caractéristiques des cellules eucaryotes, se sont révélés être d'anciennes bactéries.

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Ceci implique que :

  • tous les êtres vivants sont apparentés à des degrés plus ou moins variés ; les eucaryotes, les bactéries et les archées en dépit de grandes différences morphologiques et mode de vie, sont cousins.
  • tous les êtres vivants actuels sont séparés de LUCA par le même temps évolutif. Il n'existe donc pas d'êtres vivants actuels plus primitifs ou plus évolués que d'autres (Figure 1, flèches rouges).
  • les différences observées entre organismes actuels reflètent une évolution qui a suivi des chemins différents dans les différentes lignées.

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Caractéristiques des trois domaines

Les êtres vivants actuels possèdent un certain nombre de caractéristiques qui sont typiques du domaine auquel ils appartiennent (Tableau 1):

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Tableau 1 : présentant les caractéristiques des trois domaines. Données extraites du livre Prescott's Microbiology (chapitre 17, VIIIème édition, 2010)

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Propriétés Bacteria Eucarya Archaea
ADN séparé du cytoplasme par une membrane  Non (sauf chez les Planctomycétales) Oui (membrane nucléaire) Non
Présence d'organelles intracellulaires Non Oui (mitochondries, chloroplastes) Non
Présence d'une paroi autour des cellules  Oui (sauf rares exceptions), composée de peptidoglycanes contenant de l'acide muramique Chez certains eucaryotes (plantes, champignons, etc.), mais ne contient jamais d'acide muramique  Oui (sauf rares exceptions), la composition varie selon les groupes, mais il n'y a jamais d'acide muramique 
Types de lipides présents dans la membrane cytoplasmique  Chaînes d'acide gras reliés à un glycérol-3-phosphate par des liaisons ester  Chaînes d'acides gras reliés à un glycérol-3-phosphate par des liaisons ester Chaînes aliphatiques branchées reliés à un glycérol-1-phosphate par des liaisons ether
Formation de vésicules de gaz Oui Non Oui 
ARNt initiateur de la traduction N-formylméthionine  Méthionine Méthionine 
ARNm polycistroniques  Oui Non Oui
Maturation des ARNm (épiage des introns, mise en place d'une coiffe et d'une queue poly-A) Non  Oui Non
Type de ribosome 70S 80S 70S
Réaction du facteur d'élongation 2 avec la toxine de la diphtérie  Non Oui Oui
Sensibilité du ribosome au chloramphénicol et à la kanamycine Oui Non Non
Sensibilité du ribosome à l'anisomycine  Non Oui Oui
Nombre de types d'ARN polymérases 1 3 1
Nombre de sous-unités  6 12-14 8-12 (très similaire à celle des eucaryotes)
Sensibilité de l'ARN polymérise à la rifampicine Oui Non Non
Promoteurs de type II pour l'ARN polymérase Absents  Présents  Présents 
Type d'ATPase A B B
Capacité à produire du méthane (méthanogènes) Non Non Oui, dans certaines lignées 
Capacité à fixer l'azote  Oui Non Oui 
Photosynthèse basée sur la chlorophylle Oui Oui (via les chloroplastes qui sont des bactéries) Non
Capacité à réaliser la chimiolithotrophie  Oui Non Oui 

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Pourquoi raciner l’arbre du vivant ?

L’existence de trois domaines pose tout naturellement la question des relations de parenté qui les unissent, c’est-à-dire de la position de la racine de l’arbre universel du vivant.
Si on suppose que les domaines sont apparus par spéciation, alors il existe trois scénarios évolutifs possibles (Figure 2), chacun ayant des implications évolutives différentes (voir point 4).
Arriver à déterminer la position de cette racine est très important car cela va permettre de faire des hypothèses sur la nature de LUCA et sur la manière dont s’est faite l’évolution dans chacun des trois domaines. En effet, si on considère un arbre raciné, alors tous les caractères présents chez des organismes appartenant à chacune des deux lignées issues de cet ancêtre peuvent être supposées issues de LUCA.

Figure 2
Figure 2 : Les trois enracinements possibles pour l’arbre universel du vivant. Le rond rouge représente LUCA.
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Comment lire l’arbre universel du vivant ?

Figure 3

Figure 3: Informations tirées sur LUCA et l'évolution au sein des trois domaines lorsque l'enracinement de l'arbre universel du vivant est fait dans la branche archée. 

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Par exemple, si la racine est placée dans la branche des Archaea: 

  • Les Eucarya et les Bacteria sont plus proches parents (Figure 3A). 
  • Tous les caractères présents dans les trois domaines sont supposés avoir été présents chez LUCA (valable quel que soit l'emplacement de la racine)
  • Tous les caractères communs aux archées et aux bactéries peuvent être supposés hérités de LUCA. Ils auront été perdus par les eucaryotes secondairement 
  • Tous les caractères communs aux archées et aux eucaryotes peuvent être supposés hérités de LUCA. Ils auront été perdus chez les bactéries secondairement (Figure 3A et 3B). 
  • Il n'est pas possible de dire si les caractères présents chez les eucaryotes et les bactéries, mais absents chez les archées étaient présents chez LUCA (Figure 3A)
  • Il n'est pas possible de dire si les caractères présents chez les archées mais absents chez les eucaryotes et les bactéries étaient présents chez LUCA (Figure 3A

Selon cet enracinement, LUCA: 

  • était un procaryote (Figure 3A), car ce caractère est présent chez des organismes appartenant aux deux lignées issues de LUCA (i.e. Bactérie et Archaea). Les eucaryotes seraient apparus secondairement. 
  • avait des systèmes cellulaires informationnels de type archaea/eucaryotes (Figure 3B). Ces derniers ayant vraisemblablement changé dans la branche menant aux bactéries. 
  • avait des lipides membranaires de type indéterminé. En effet, il est aussi parcimonieux de penser qu'ils étaient de type bactériens/eucaryotes et qu'ils ont été remplacés par d'autres lipides dans la lignée menant aux archées (Figure 3C, Tableau 1). inversement, il est possible de supposer que LUCA possédait  des lipides de type archée et qu'ils ont été remplacés par des lipides de type eucaryote/bactériens chez l'ancêtre commun de ces deux domaines (Figure 3C

Ce type de raisonnement est applicable à tous les caractères du Tableau 1. Les deux autres enracinements (dans la branche bactérienne) conduisent à des inférences évolutives différentes sur la nature de LUCA et l'évolution au sein des trois domaines. 

Peut-on savoir "Qui est plus proche de qui ?

La question qui se pose est comment placer la racine de l'arbre universel du vivant. Une approche simpliste consisterait à comparer les domaines deux à deux et à dire que ceux qui partagent le plus de caractères similaires sont plus apparentés. Cette approche est vouée à l'échec car, selon les caractères considérés, les rapprochements effectués sont différents. Par exemple, sur la base des types de lipides, Bacteria et Eucarya peuvent être rapprochés. En revanche, sur la base des systèmes informationnels (transcription, traduction, réplication), les Eucarya et les Archaea sont rapprochés et enfin la capacité à former des vésicules rapproche les Archaea et les Bacteria. 

Figure 4

Figure 4 : La présence d’un caractère dans deux des trois domaines ne permet pas de faire des hypothèses sur la position de la racine de l’arbre universel du vivant (les trois enracinements sont possibles) et ne permet pas de savoir si le caractère considéré est ancestral ou dérivé.

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De plus, même si un seul caractère est considéré, par exemple la capacité à former des vésicules, aucune information sur la position de la racine ne peut être déduite (Figure 4).

Ces contradictions sont liées au fait que quand deux domaines partagent un caractère commun, il n’est pas possible de savoir si ce caractère a été hérité d’un ancêtre commun exclusif (il s’agit dans ce cas d’un caractère dérivé) ou bien si il s’agit d’un caractère ancestral (hérité de LUCA) et qui n’a pas changé dans les deux domaines considérés.

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Alors, comment enraciner l'arbre universel du vivant ? 

La seule solution pour enraciner l’arbre universel du vivant est d’utiliser un groupe extérieur. Le problème est comment trouver un groupe extérieur à tous les organismes vivants ?
L’utilisation des virus est exclue car leur position phylogénétique par rapport aux organismes cellulaires est très controversée (sont-ils cousins, descendants, etc. ?).
Ce paradoxe apparemment insoluble a été résolu de manière théorique par Schwartz et Dayhoff en 1978, avant d’être mis en œuvre en 1989 indépendamment par le groupe d’Iwabe et de Gogarten.
L’idée est d’utiliser des protéines ayant subi une duplication (ce sont donc des séquences paralogues) qui a eu lieu avant LUCA. Si la phylogénie des deux copies du gène est reconstruite, alors l’événement de duplication constitue l’événement évolutif le plus ancien. Par conséquence, il va indiquer la position de la racine et donc permettre de polariser l’évolution de chacune des copies du gène. A partir de là, le point de branchement du premier paralogue au niveau de la phylogénie du second définit sa racine et réciproquement (Flèches rouges, Figure 5).

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Figure 5
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Figure 5 : Utilisation de protéines dupliquées pour enraciner l’arbre universel du vivant. Les deux domaines identiques reliés entre eux indiquent la position de la racine (A, dans la branche archée, B, dans la branche eucaryote et C, dans la branche bactérienne).
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Une racine bactérienne !

Les analyses réalisées sur les rares protéines universelles anciennement dupliquées existantes placent la racine dans la branche bactérienne. Ceci signifie qu’à partir de LUCA un premier événement de spéciation s’est produit pour donner naissance à la lignée bactérienne et à une autre lignée qui donnera naissance aux archées et aux eucaryotes (Figure 2C). 

Donc :

  • les archées et les eucaryotes seraient plus apparentés

  • tous les caractères communs aux bactéries et archées étaient présents chez LUCA (Tableau 1).

  • tous les caractères communs aux bactéries et eucaryotes étaient présents chez LUCA (Tableau 1).

  • il n’est pas possible de savoir si les caractères communs aux archées et aux eucaryotes étaient présents chez LUCA (et perdus ou remplacés chez les bactéries). De même, il n’est pas possible de savoir si les caractères bactériens étaient présents chez LUCA (et perdus ou remplacés chez les archées et les eucaryotes.

Le placement de la racine dans la branche bactérienne a été rapidement accepté par la communauté scientifique, ce qui s’est traduit par son intégration rapide dans les livres de cours. Une des raisons de ce succès est qu’il s’accorde avec une vision de l’évolution par complexification croissante (d’une forme cellulaire simple/primitive, procaryote, vers une forme cellulaire plus complexe/plus évoluée, eucaryote).

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Des résultats toujours discutés

Est-ce que le placement de la racine de l’arbre universel du vivant signifie que la question est résolue depuis 20 ans ? Non, car cet enracinement a été (et est toujours) très contesté. En effet, des analyses menées sur les mêmes données, mais en utilisant des méthodes différentes sont arrivées à des conclusions différentes, comme le placement de la racine dans la branche des eucaryotes (Figure 2B)

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Ce placement de la racine renverse totalement les hypothèses relatives à la nature de LUCA et à l’évolution des trois domaines :

  • les bactéries et les archées sont plus proches parents
  • les caractères présents chez les eucaryotes et les bactéries étaient présents chez LUCA (Tableau 1)
  • les caractères présents chez les eucaryotes et les archées étaient présents chez LUCA (Tableau 1).

Cet enracinement a été très fortement rejeté car pour beaucoup cela impliquait que LUCA était de type eucaryote. Ce n’est pas exact, car cet enracinement laisse la nature de LUCA (procaryote ou eucaryote) indécise : il aurait pu être de type procaryote, de type eucaryote, ou autre chose, mais qui aura donné naissance aux eucaryotes d’une part et aux procaryotes d’autre part.
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Enfin, il n’est pas possible de clore cette question sans évoquer un autre scénario, dans lequel LUCA donne naissance aux lignées bactérienne et archée. Les eucaryotes dérivants pour leur part d’une association entre une bactérie et une archée (Figure 6).

Figure 6

Figure 6 : Origine chimérique des eucaryotes.

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Plusieurs auteurs ont proposé ce type de scénario, en faisant varier le mode d’association (fusion, phagocytose, symbiose, etc.), ainsi que la nature des protagonistes bactériens et archéens.

Pour conclure, il est important de retenir que cette question cruciale fait l’objet de très nombreux débats dans la communauté scientifique depuis plus de 20 ans et est loin d’être résolue. La plus grande prudence et ouverture d’esprit est donc requise.

Last modified: Monday, 23 April 2018, 11:01 PM